Son quartier général était situé à Fort Leonard Wood dans le cadre de la Garde nationale de l’armée du Missouri, la 35e brigade du génie, a été initialement organisée le 17 juillet 1928 dans la 35e division de la Garde nationale du Missouri en tant que compagnie d’état-major, 1er bataillon, 138e régiment d’infanterie. Elle reçut sa désignation actuelle jusqu’en 1968, date à laquelle elle fut fusionnée avec la 1135e Compagnie d’Artillerie, mais pendant les seize années suivantes, elle porta les insignes de la 35e Division d’Infanterie.